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큰 빚을 떠안은 십 대 소년이 악마의 심장을 가진 데블 헌터가 되어 악마들에 맞선다. 기존의 시즌 1을 2부작으로 재구성하고, 원작 만화의 보너스 챕터도 애니메이션으로 새로 제작해 추가했다.
아버지가 남긴 빚을 갚아야 하는 열여섯 살 덴지는 야쿠자의 의뢰를 받는 데블 헌터로 살아간다. 그렇게 꿈도 희망도 없는 나날을 보내던 덴지에게, 어느 날 더 큰 절망이 찾아온다.
마키마에게 스카우트돼 공안 소속 데블 헌터가 된 덴지. 공안 대마 특이 4과의 동료들과 함께 '영원의 악마'에 맞서 악몽과도 같은 싸움을 벌인다.